曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
学业优秀的高中二年级学生村上良太（逢坂良太 配音）是天文部唯一一名成员，童年时代他曾有过十分要好的朋友“黑猫”，但在一次事故中，少女黑猫为了营救良太而被宣告死亡。这起事件给了良太沉重的打击与创伤，因此他才希望代替黑猫仰望星空，找到传说中的外星人。这一天，美丽女孩黑羽宁子（种田梨沙 配音）转到良太的班级，他惊讶地发现，黑羽竟和黑猫长得极其相像。宁子是个奇怪神秘的女孩，她不会九九乘法，却能够预测他人的死期。她在暴雨中拯救了本该死去的良太，并向对方透露了其魔法使的身份。为了保护良太，宁子拒绝与之过多接触。然而好奇心十足且对过去抱着诸多疑问的良太，还是义无返顾闯入了一个神秘而危险的世界…… 本片根据冈本伦的原作改编。
故事发生在一个名为尤萨尼亚的虚构世界，那里通过一座跃迁门与日本相连。故事围绕两位主角凛（音译，后同）和大地展开，他们离开故土，踏上了寻找心灵归处的旅程。
